Biofloc Systems for Sustainable Production of Economically Important Aquatic Species: a review

Author Contributions:

Conceptualization, M.M., M.A.O.D., F.K. and H.S.; writing—original draft

preparation, M.M., M.A.O.D., F.K. and H.S.; writing—review and editing, M.M., M.A.O.D., F.K. and

H.S. All authors have read and agreed to the published version of the manuscript.

Funding:

This research received no external funding.

Institutional Review Board Statement:

Not applicable.

Informed Consent Statement:

Not applicable.

Data Availability Statement:

Not applicable.

Conflicts of Interest:

The authors declare no conflict of interest.

References

1.

Hambrey, J. The 2030 Agenda and the Sustainable Development Goals: The challenge for aquaculture development and

management. In FAO Fisheries and Aquaculture Circular; FAO: Rome, Italy, 2017; p. 1141.

2.

El-Sayed, A.F.M. Use of biofloc technology in shrimp aquaculture: A comprehensive review, with emphasis on the last decade.

Rev. Aquac. 2021, 13, 676–705. [

CrossRef

]

3.

Food and Agriculture Organization of the United Nations; Fisheries Department. Total World Fisheries. In The State of World

Fisheries and Aquaculture; Food & Agriculture Org.: Rome, Italy, 2010; Volume 3, p. 10.

4.

Martins, M.A.; Poli, M.A.; Legarda, E.C.; Pinheiro, I.C.; Carneiro, R.F.S.; Pereira, S.A.; Martins, M.L.; Gonçalves, P.; Schleder, D.D.;

do Nascimento Vieira, F. Heterotrophic and mature biofloc systems in the integrated culture of Pacific white shrimp and Nile

tilapia. Aquaculture 2020, 514, 734517. [

CrossRef

]

5.

Gallardo-Collí, A.; Pérez-Fuentes, M.; Pérez-Rostro, C.I.; Hernández-Vergara, M. Compensatory growth of Nile tilapia Ore-

ochromis niloticus, L. subjected to cyclic periods of feed restriction and feeding in a biofloc system. Aquac. Res. 2020, 51,

1813–1823. [

CrossRef

]

6.

Fauzi, M.; Putra, I.; Rusliadi, R.; Tang, U.M.; Muchlisin, Z.A. Growth performance and feed utilization of African catfish Clarias

gariepinus fed a commercial diet and reared in the biofloc system enhanced with probiotic. F1000Research 2017, 6, 1–9. [

CrossRef

]

7.

Sontakke, R.; Haridas, H. Economic Viability of Biofloc Based System for the Nursery Rearing of Milkfish (Chanos chanos). Int. J.

Curr. Microbiol. Appl. Sci. 2018, 7, 2960–2970. [

CrossRef

]

8.

Khasanah, N.R.; Utomo, N.B.P.; Setiawati, M.; Yuhana, M. The evaluation of different levels diets protein for growth performance

of Clarias sp. fry cultured in biofloc-based system. J. Akuakultur Indones. 2017, 16, 136. [

CrossRef

]

9.

Kaya, D.; Genc, M.A.; Aktas, M.; Yavuzcan, H.; Ozmen, O.; Genc, E. Effect of biofloc technology on growth of speckled shrimp,

Metapenaeus monoceros (Fabricus) in different feeding regimes. Aquac. Res. 2019, 50, 2760–2768. [

CrossRef

]

10.

Zhang, M.; Li, Y.; Xu, D.H.; Qiao, G.; Zhang, J.; Qi, Z.; Li, Q. Effect of different water biofloc contents on the growth and immune

response of gibel carp cultured in zero water exchange and no feed addition system. Aquac. Res. 2018, 49, 1647–1656. [

CrossRef

]

11.

Emerenciano, M.; Cuzon, G.; Arévalo, M.; Gaxiola, G. Biofloc technology in intensive broodstock farming of the pink shrimp

Farfantepenaeus duorarum: Spawning performance, biochemical composition and fatty acid profile of eggs. Aquac. Res. 2014, 45,

1713–1726. [

CrossRef

]

12.

Costa, L.C.d.; Poersch, L.H.d.; Abreu, C. Biofloc removal by the oyster Crassostrea gasar as a candidate species to an Integrated

Multi-Trophic Aquaculture (IMTA) system with the marine shrimp Litopenaeus vannamei. Aquaculture 2021, 540, 736731. [

CrossRef

]

13.

De Schryver, P.; Crab, R.; Defoirdt, T.; Boon, N.; Verstraete, W. The basics of bio-flocs technology: The added value for aquaculture.

Aquaculture 2008, 277, 125–137. [

CrossRef

]

14.

Bossier, P.; Ekasari, J. Biofloc technology application in aquaculture to support sustainable development goals. Microb. Biotechnol.

2017

, 10, 1012–1016. [

CrossRef

]

Sustainability 2021, 13, 7255

12 of 15

15.

Xu, W.J.; Morris, T.C.; Samocha, T.M. Effects of C/N ratio on biofloc development, water quality, and performance of

Litopenaeus vannamei juveniles in a biofloc-based, high-density, zero-exchange, outdoor tank system. Aquaculture 2016, 453,

169–175. [

CrossRef

]

16.

Pérez-Fuentes, J.A.; Hernández-Vergara, M.; Pérez-Rostro, C.I.; Fogel, I. C:N ratios affect nitrogen removal and production of Nile

tilapia Oreochromis niloticus raised in a biofloc system under high density cultivation. Aquaculture 2016, 452, 247–251. [

CrossRef

]

17.

Silva, U.L.; Falcon, D.R.; Pessôa, M.N.D.C.; Correia, E.D.S. Carbon sources and C:N ratios on water quality for Nile tilapia farming

in biofloc system. Rev. Caatinga 2017, 30, 1017–1027. [

CrossRef

]

18.

Dauda, A.B.; Romano, N.; Ebrahimi, M.; Teh, J.C.; Ajadi, A.; Chong, C.M.; Karim, M.; Natrah, I.; Kamarudin, M.S. Influence of

carbon/nitrogen ratios on biofloc production and biochemical composition and subsequent effects on the growth, physiological

status and disease resistance of African catfish (Clarias gariepinus) cultured in glycerol-based biofloc systems. Aquaculture 2018,

483, 120–130. [

CrossRef

]

19.

Bakar, N.S.A.; Nasir, N.M.; Lananan, F.; Hamid, S.H.A.; Lam, S.S.; Jusoh, A. Optimization of C/N ratios for nutrient removal in

aquaculture system culturing African catfish, (Clarias gariepinus) utilizing Bioflocs Technology. Int. Biodeterior. Biodegrad. 2015,

102, 100–106. [

CrossRef

]

20.

Yu, Z.; Li, L.; Zhu, R.; Li, M.; Duan, J.; Wang, J.Y.; Liu, Y.H.; Wu, L.F. Monitoring of growth, digestive enzyme activity, immune

response and water quality parameters of Golden crucian carp (Carassius auratus) in zero-water exchange tanks of biofloc systems.

Aquac. Rep. 2020, 16, 100283. [

CrossRef

]

21.

Haghparast, M.M.; Alishahi, M.; Ghorbanpour, M.; Shahriari, A. Evaluation of hemato-immunological parameters and stress

indicators of common carp (Cyprinus carpio) in different C/N ratio of biofloc system. Aquac. Int. 2020, 28, 2191–2206. [

CrossRef

]

22.

Wang, G.; Yu, E.; Xie, J.; Yu, D.; Li, Z.; Luo, W.; Qiu, L.; Zheng, Z. Effect of C/N ratio on water quality in zero-water exchange

tanks and the biofloc supplementation in feed on the growth performance of crucian carp, Carassius auratus. Aquaculture 2015,

443, 98–104. [

CrossRef

]

23.

Bakhshi, F.; Najdegerami, E.H.; Manaffar, R.; Tokmechi, A.; Farah, K.R.; Jalali, A.S. Growth performance, haematology, antioxidant

status, immune response and histology of common carp (Cyprinus carpio L.) fed biofloc grown on different carbon sources. Aquac.

Res. 2018, 49, 393–403. [

CrossRef

]

24.

Bakhshi, F.; Najdegerami, E.H.; Manaffar, R.; Tukmechi, A.; Farah, K.R. Use of different carbon sources for the biofloc system

during the grow-out culture of common carp (Cyprinus carpio L.) fingerlings. Aquaculture 2018, 484, 259–267. [

CrossRef

]

25.

Romano, N.; Dauda, A.B.; Ikhsan, N.; Karim, M.; Kamarudin, M.S. Fermenting rice bran as a carbon source for biofloc technology

improved the water quality, growth, feeding efficiencies, and biochemical composition of African catfish Clarias gariepinus

juveniles. Aquac. Res. 2018, 49, 3691–3701. [

CrossRef

]

26.

Dauda, A.B.; Romano, N.; Chen, W.W.; Natrah, I.; Kamarudin, M.S. Differences in feeding habits influence the growth performance

and feeding efficiencies of African catfish (Clarias gariepinus) and lemon fin barb hybrid (Hypsibarbus wetmorei

♂

×

Barboides

gonionotus

♀) in a glycerol-based biofloc technology system versu. Aquac. Eng. 2018, 82, 31–37. [

CrossRef

]

27.

Dauda, A.B.; Romano, N.; Ebrahimi, M.; Karim, M.; Natrah, I.; Kamarudin, M.S.; Ekasari, J. Different carbon sources affects biofloc

volume, water quality and the survival and physiology of African catfish Clarias gariepinus fingerlings reared in an intensive

biofloc technology system. Fish. Sci. 2017, 83, 1037–1048. [

CrossRef

]

28.

De Lima, E.C.R.; de Souza, R.L.; Girao, J.M.; Braga, Í.F.M.; Correia, E.D.S. Culture of Nile tilapia in a biofloc system with different

sources of carbon. Rev. Cienc. Agron. 2018, 49, 458–466. [

CrossRef

]

29.

García-Ríos, L.; Miranda-Baeza, A.; Coelho-Emerenciano, M.G.; Huerta-Rábago, J.A.; Osuna-Amarillas, P. Biofloc technology

(BFT) applied to tilapia fingerlings production using different carbon sources: Emphasis on commercial applications. Aquaculture

2019

, 502, 26–31. [

CrossRef

]

30.

Samocha, T.M.; Patnaik, S.; Speed, M.; Ali, A.M.; Burger, J.M.; Almeida, R.V.; Ayub, Z.; Harisanto, M.; Horowitz, A.; Brock, D.L.

Use of molasses as carbon source in limited discharge nursery and grow-out systems for Litopenaeus vannamei. Aquac. Eng. 2007,

36, 184–191. [

CrossRef

]

31.

Liu, W.; Luo, G.; Chen, W.; Tan, H.; Wu, S.; Zhang, N.; Yu, Y. Effect of no carbohydrate addition on water quality, growth

performance and microbial community in water-reusing biofloc systems for tilapia production under high-density cultivation.

Aquac. Res. 2018, 49, 2446–2454. [

CrossRef

]

32.

Krummenauer, D.; Samocha, T.; Poersch, L.; Lara, G.; Wasielesky, W. The reuse of water on the culture of Pacific white shrimp,

Litopenaeus vannamei, in BFT system. J. World Aquac. Soc. 2014, 45, 3–14. [

CrossRef

]

33.

Hisano, H.; Parisi, J.; Cardoso, I.L.; Ferri, G.H.; Ferreira, M.F. Dietary protein reduction for Nile tilapia fingerlings reared in biofloc

technology. J. World Aquac. Soc. 2020, 51, 452–462. [

CrossRef

]

34.

El-Sayed, A.-F.M. Alternative dietary protein sources for farmed. Aquaculture 1999, 179, 149–168. [

CrossRef

]

35.

Narimbi, J.; Mazumder, D.; Sammut, J. Stable isotope analysis to quantify contributions of supplementary feed in Nile Tilapia

Oreochromis niloticus (GIFT strain) aquaculture. Aquac. Res. 2018, 49, 1866–1874. [

CrossRef

]

36.

Avnimelech, Y.; Kochba, M. Evaluation of nitrogen uptake and excretion by tilapia in bio floc tanks, using 15N tracing. Aquaculture

2009

, 287, 163–168. [

CrossRef

]

37.

Moreno-Arias, A.; López-Elías, J.A.; Martínez-Córdova, L.R.; Ramírez-Suárez, J.C.; Carvallo-Ruiz, M.G.; García-Sánchez, G.;

Lugo-Sánchez, M.E.; Miranda-Baeza, A. Effect of fishmeal replacement with a vegetable protein mixture on the amino acid and

fatty acid profiles of diets, biofloc and shrimp cultured in BFT system. Aquaculture 2018, 483, 53–62. [

CrossRef

]

Sustainability 2021, 13, 7255

13 of 15

38.

Ray, A.J.; Lewis, B.L.; Browdy, C.L.; Leffler, J.W. Suspended solids removal to improve shrimp (Litopenaeus vannamei) pro-

duction and an evaluation of a plant-based feed in minimal-exchange, superintensive culture systems. Aquaculture 2010, 299,

89–98. [

CrossRef

]

39.

Emerenciano, M.; Ballester, E.L.C.; Cavalli, R.O.; Wasielesky, W. Biofloc technology application as a food source in a limited water

exchange nursery system for pink shrimp Farfantepenaeus brasiliensis (Latreille, 1817). Aquac. Res. 2012, 43, 447–457. [

CrossRef

]

40.

Emerenciano, M.; Ballester, E.L.C.; Cavalli, R.O.; Wasielesky, W. Effect of biofloc technology (BFT) on the early postlarval stage of

pink shrimp Farfantepenaeus paulensis: Growth performance, floc composition and salinity stress tolerance. Aquac. Int. 2011, 19,

891–901. [

CrossRef

]

41.

Promthale, P.; Pongtippatee, P.; Withyachumnarnkul, B.; Wongprasert, K. Bioflocs substituted fishmeal feed stimulates im-

mune response and protects shrimp from Vibrio parahaemolyticus infection. Fish. Shellfish Immunol. 2019, 93, 1067–1075.

[

CrossRef

] [

PubMed

]

42.

Chen, J.; Ren, Y.; Wang, G.; Xia, B.; Li, Y. Dietary supplementation of biofloc influences growth performance, physiological stress,

antioxidant status and immune response of juvenile sea cucumber Apostichopus japonicus (Selenka). Fish. Shellfish Immunol. 2018,

72, 143–152. [

CrossRef

]

43.

Bauer, W.; Prentice-Hernandez, C.; Tesser, M.B.; Wasielesky, W.; Poersch, L.H.S. Substitution of fishmeal with microbial

floc meal and soy protein concentrate in diets for the Pacific white shrimp Litopenaeus vannamei. Aquaculture 2012, 342–343,

112–116. [

CrossRef

]

44.

Prabu, E.; Rajagopalsamy, C.B.T.; Ahilan, B.; Santhakumar, R.; Jemila, A. Influence of Biofloc meal and Lysine supplementation

on the growth performances of GIFT tilapia. J. Entomol. Zool. Stud. 2017, 5, 35–39.

45.

Megahed, M.E.; Mohamed, K. Sustainable Growth of Shrimp Aquaculture through Biofloc Production as Alternative to Fishmeal

in Shrimp Feeds. J. Agric. Sci. 2014, 6. [

CrossRef

]

46.

Valle, B.C.S.; Dantas, E.M., Jr.; Silva, J.F.X.; Bezerra, R.S.; Correia, E.S.; Peixoto, S.R.M.; Soares, R.B. Replacement of fishmeal by

fish protein hydrolysate and biofloc in the diets of Litopenaeus vannamei postlarvae. Aquac. Nutr. 2015, 21, 105–112. [

CrossRef

]

47.

Shao, J.; Liu, M.; Wang, B.; Jiang, K.; Wang, M.; Wang, L. Evaluation of biofloc meal as an ingredient in diets for white shrimp

Litopenaeus vannamei under practical conditions: Effect on growth performance, digestive enzymes and TOR signaling pathway.

Aquaculture 2017, 479, 516–521. [

CrossRef

]

48.

Dantas, E.M.; Valle, B.C.S.; Brito, C.M.S.; Calazans, N.K.F.; Peixoto, S.R.M.; Soares, R.B. Partial replacement of fishmeal with

biofloc meal in the diet of postlarvae of the Pacific white shrimp Litopenaeus vannamei. Aquac. Nutr. 2016, 22, 335–342. [

CrossRef

]

49.

Ferreira, M.G.; Melo, F.; Lima, J.V.; Andrade, H.A.; Severi, W.; Correia, E.S. Bioremediation and biocontrol of commercial probiotic

in marine shrimp culture with biofloc. Lat. Am. J. Aquat. Res. 2017, 45, 167–176. [

CrossRef

]

50.

Aguilera-Rivera, D.; Prieto-Davó, A.; Escalante, K.; Chávez, C.; Cuzon, G.; Gaxiola, G. Probiotic effect of FLOC on Vibrios in the

pacific white shrimp Litopenaeus vannamei. Aquaculture 2014, 424–425, 215–219. [

CrossRef

]

51.

Panigrahi, A.; Das, R.R.; Sivakumar, M.R.; Saravanan, A.; Saranya, C.; Sudheer, N.S.; Vasagam, K.K.; Mahalakshmi, P.; Kannappan,

S.; Gopikrishna, G. Bio-augmentation of heterotrophic bacteria in biofloc system improves growth, survival, and immunity of

Indian white shrimp Penaeus indicus. Fish. Shellfish Immunol. 2020, 98, 477–487. [

CrossRef

]

52.

Ferreira, G.S.; Bolívar, N.C.; Pereira, S.A.; Guertler, C.; do Nascimento Vieira, F.; Mouriño, J.L.P.; Seiffert, W.Q. Microbial biofloc as

source of probiotic bacteria for the culture of Litopenaeus vannamei. Aquaculture 2015, 448, 273–279. [

CrossRef

]

53.

Hu, X.; Cao, Y.; Wen, G.; Zhang, X.; Xu, Y.; Xu, W.; Xu, Y.; Li, Z. Effect of combined use of Bacillus and molasses on microbial

communities in shrimp cultural enclosure systems. Aquac. Res. 2017, 48, 2691–2705. [

CrossRef

]

54.

Hapsari, F. The effect of fermented and non fermented biofloc inoculated with bacterium Bacillus cereus for catfish (Clarias

gariepinus) juveniles. AACL Bioflux 2016, 9, 334–339.

55.

Cienfugos, K.; Dosta, M.C.M.; Hamdan, A.; Aguirre, F. Aquat. Stud. 2018, 6, 525–533. Available online:

www.fisheriesjournal.com

(accessed on 18 May 2021).

56.

Mohammadi, G.; Rafiee, G.; Tavabe, K.R.; Abdel-Latif, H.M.R.; Dawood, M.A.O. The enrichment of diet with beneficial bacteria

(single- or multi- strain) in biofloc system enhanced the water quality, growth performance, immune responses, and disease

resistance of Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Aquaculture 2021, 539, 736640. [

CrossRef

]

57.

Aly, S.M.; Ahmed, Y.A.G.; Ghareeb, A.A.A.; Mohamed, M.F. Studies on Bacillus subtilis and Lactobacillus acidophilus, as potential

probiotics, on the immune response and resistance of Tilapia nilotica (Oreochromis niloticus) to challenge infections. Fish. Shellfish

Immunol. 2008, 25, 128–136. [

CrossRef

] [

PubMed

]

58.

Jung, J.Y.; Damusaru, J.H.; Park, Y.; Kim, K.; Seong, M.; Je, H.W.; Kim, S.; Bai, S.C. Autotrophic biofloc technology system (ABFT)

using Chlorella vulgaris and Scenedesmus obliquus positively affects performance of Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Algal Res.

2017

, 27, 259–264. [

CrossRef

]

59.

Dash, P.; Tandel, R.S.; Bhat, R.A.H.; Mallik, S.; Pandey, N.N.; Singh, A.K.; Sarma, D. The addition of probiotic bacteria to microbial

floc: Water quality, growth, non-specific immune response and disease resistance of Cyprinus carpio in mid-Himalayan altitude.

Aquaculture 2018, 495, 961–969. [

CrossRef

]

60.

Xia, S.; Li, Y.; Wang, W.; Rajkumar, M.; Vasagam, K.K.; Wang, H. Influence of dietary protein levels on growth, digestibility,

digestive enzyme activity and stress tolerance in white-leg shrimp, Litopenaeus vannamei (Boone, 1931), reared in high-density

tank trials. Aquac. Res. 2010, 41, 1845–1854. [

CrossRef

]

Sustainability 2021, 13, 7255

14 of 15

61.

ATacon, G.J.; Cody, J.J.; Conquest, L.D.; Divakaran, S.; Forster, I.; Decamp, O.E. Effect of culture system on the nutrition and growth

performance of Pacific white shrimp Litopenaeus vannamei (Boone) fed different diets. Aquac. Nutr. 2002, 8, 121–137. [

CrossRef

]

62.

Xu, W.J.; Pan, L.Q. Dietary protein level and C/N ratio manipulation in zero-exchange culture of Litopenaeus vannamei: Evaluation

of inorganic nitrogen control, biofloc composition and shrimp performance. Aquac. Res. 2014, 45, 1842–1851. [

CrossRef

]

63.

Ogello, E.O.; Musa, S.M.; Aura, C.M.; Abwao, J.O. An Appraisal of the Feasibility of Tilapia Production in Ponds Using Biofloc

Technology: A review. Int. J. Aquat. Sci. 2014, 5, 21–39.

64.

Ekasari, J.; Angela, D.; Waluyo, S.H.; Bachtiar, T.; Surawidjaja, E.H.; Bossier, P.; de Schryver, P. The size of biofloc determines the

nutritional composition and the nitrogen recovery by aquaculture animals. Aquaculture 2014, 426–427, 105–111. [

CrossRef

]

65.

Prangnell, D.I.; Castro, L.F.; Ali, A.S.; Browdy, C.L.; Samocha, T.M. The performance of juvenile Litopenaeus vannamei fed

commercial diets of differing protein content, in a super-intensive biofloc-dominated system. J. Appl. Aquac. 2020, 1–22. [

CrossRef

]

66.

Braga, A.; Lopes, D.L.A.; Magalhães, V.; Poersch, L.H.; Wasielesky, W. Use of biofloc technology during the pre-maturation period

of Litopenaeus vannamei males: Effect of feeds with different protein levels on the spermatophore and sperm quality. Aquac. Res.

2015

, 46, 1965–1973. [

CrossRef

]

67.

Abbaszadeh, A.; Yavari, V.; Hoseini, S.J.; Nafisi, M.; Mozanzadeh, M.T. Effects of different carbon sources and dietary protein

levels in a biofloc system on growth performance, immune response against white spot syndrome virus infection and cathepsin L

gene expression of Litopenaeus vannamei. Aquac. Res. 2019, 50, 1162–1176. [

CrossRef

]

68.

WXu, J.; Pan, L.Q.; Zhao, D.H.; Huang, J. Preliminary investigation into the contribution of bioflocs on protein nutrition of

Litopenaeus vannamei fed with different dietary protein levels in zero-water exchange culture tanks. Aquaculture 2012, 350–353,

147–153. [

CrossRef

]

69.

SPinho, M.; Emerenciano, M.G.C. Sensorial attributes and growth performance of whiteleg shrimp (Litopenaeus vannamei) cultured

in biofloc technology with varying water salinity and dietary protein content. Aquaculture 2021, 540, 736727. [

CrossRef

]

70.

Kumar, S.; Anand, P.S.S.; De, D.; Deo, A.D.; Ghoshal, T.K.; Sundaray, J.K.; Ponniah, A.G.; Jithendran, K.P.; Raja, R.A.; Biswas, G.;

et al. Effects of biofloc under different carbon sources and protein levels on water quality, growth performance and immune

responses in black tiger shrimp Penaeus monodon (Fabricius, 1978). Aquac. Res. 2017, 48, 1168–1182. [

CrossRef

]

71.

Brito, L.O.; Junior, L.C.; Abreu, J.L.; Severi, W.; Moraes, L.B.S.; Galvez, A.O. Effects of two commercial feeds with high and low

crude protein content on the performance of white shrimp Litopenaeus vannamei raised in an integrated biofloc system with the

seaweed Gracilaria birdiae. Span. J. Agric. Res. 2018, 16, 1–7. [

CrossRef

]

72.

Da Silva, M.A.; de Alvarenga, É.R.; Alves, G.F.D.O.; Manduca, L.G.; Turra, E.M.; de Brito, T.S.; de Sales, S.C.M.; da Silva Junior,

A.F.; Borges, W.J.; Teixeira, E.D.A. Crude protein levels in diets for two growth stages of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) in a

biofloc system. Aquac. Res. 2018, 49, 2693–2703. [

CrossRef

]

73.

Amany, A.G.; Elnady, M.A.; Salem, M.A.I.; Metwally, N.E. Influence of dietary protein level and feed inputs on growth and

feeding performance of the Nile tilapia under biofloc conditions. Egypt. J. Aquat. Biol. Fish. 2019, 23, 483–491. [

CrossRef

]

74.

Azim, M.E.; Little, D.C. The biofloc technology (BFT) in indoor tanks: Water quality, biofloc composition, and growth and welfare

of Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Aquaculture 2008, 283, 29–35. [

CrossRef

]

75.

Nguyen, H.Y.N.; Trinh, T.L.; Baruah, K.; Lundh, T.; Kiessling, A. Growth and feed utilisation of Nile tilapia (Oreochromis niloticus)

fed different protein levels in a clear-water or biofloc-RAS system. Aquaculture 2021, 536, 736404. [

CrossRef

]

76.

Mansour, A.T.; Esteban, M.Á. Effects of carbon sources and plant protein levels in a biofloc system on growth performance, and

the immune and antioxidant status of Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Fish. Shellfish Immunol. 2017, 64, 202–209. [

CrossRef

]

77.

Aalimahmoudi, M.; Mohammadiazarm, H. Dietary protein level and carbon/nitrogen ratio manipulation in bioflocs rearing of

Cyprinus carpio juvenile: Evaluation of growth performance, some blood biochemical and water parameters. Aquaculture 2019,

513, 734408. [

CrossRef

]

78.

Zhao, Z.; Xu, Q.; Luo, L.; Qiao, G.; Wang, L.; Li, J.; Wang, C. Effect of bio-floc on water quality and the production perfor-

mance of bottom and filter feeder carp fed with different protein levels in a pond polyculture system. Aquaculture 2021, 531,

735906. [

CrossRef

]

79.

Sawant, K.; Meshram, S.; Dhamagaye, H.; Chavan, B.R. Growth and Survival of Labeo rohita (HAMILTON, 1822) fry in biofloc

system using various dietary protein levels. J. Exp. Zool. India 2020, 23, 765–769.

80.

Yu, Z.; Huang, Z.Q.; Du, H.L.; Li, H.J.; Wu, L.F. Influence of differential protein levels of feed on growth, copper-induced immune

response and oxidative stress of Rhynchocypris lagowski in a biofloc-based system. Aquac. Nutr. 2020, 26, 2211–2224. [

CrossRef

]

81.

Zhu, Z.M.; Lin, X.T.; Pan, J.X.; Xu, Z.N. Effect of cyclical feeding on compensatory growth, nitrogen and phosphorus budgets in

juvenile Litopenaeus vannamei. Aquac. Res. 2016, 47, 283–289. [

CrossRef

]

82.

Maciel, J.C.; Francisco, C.J.; Miranda-Filho, K.C. Compensatory growth and feed restriction in marine shrimp production, with

emphasis on biofloc technology. Aquac. Int. 2018, 26, 203–212. [

CrossRef

]

83.

Wang, Y.; Cui, Y.; Yang, Y.; Cai, F. Compensatory growth in hybrid tilapia, Oreochromis mossambicus x O. niloticus, reared in

seawater. Aquaculture 2000, 189, 101–108. [

CrossRef

]

84.

Wasielesky, W.; Froes, C.; Fóes, G.; Krummenauer, D.; Lara, G.; Poersch, L. Nursery of Litopenaeus vannamei reared in a biofloc

system: The effect of stocking densities and compensatory growth. J. Shellfish Res. 2013, 32, 799–806. [

CrossRef

]

85.

Ali, M.; Nicieza, A.; Wootton, R.J. Compensatory growth in fishes: A response to growth depression. Fish. Fish. 2003, 4,

147–190. [

CrossRef

]

Sustainability 2021, 13, 7255

15 of 15

86.

Lara, G.; Hostins, B.; Bezerra, A.; Poersch, L.; Wasielesky, W. The effects of different feeding rates and re-feeding of Litopenaeus

vannamei in a biofloc culture system. Aquac. Eng. 2017, 77, 20–26. [

CrossRef

]

87.

Rocha, J.V.; Silva, J.F.; Barros, C.; Peixoto, S.; Soares, R. Compensatory growth and digestive enzyme activity of Litopenaeus

vannamei submitted to feeding restriction in a biofloc system. Aquac. Res. 2019, 50, 3653–3662. [

CrossRef

]

88.

Correa, A.D.S.; Pinho, S.M.; Molinari, D.; Pereira, K.D.R.; Gutiérrez, S.M.; Monroy-Dosta, M.D.C.; Emerenciano, M.G.C. Rearing

of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) juveniles in a biofloc system employing periods of feed deprivation. J. Appl. Aquac. 2020, 32,

139–156. [

CrossRef

]

89.

Borges, B.A.A.; Rocha, J.L.; Pinto, P.H.O.; Zacheu, T.; Chede, A.C.; Magnotti, C.C.F.; Cerqueira, V.R.; Arana, L.A.V. Integrated

culture of white shrimp Litopenaeus vannamei and mullet Mugil liza on biofloc technology: Zootechnical performance, sludge

generation, and Vibrio sp. reduction. Aquaculture 2020, 524, 735234. [

CrossRef

]

90.

Poli, M.A.; Martins, M.A.; Pereira, S.A.; Jesus, G.F.A.; Martins, M.L.; Mouriño, J.L.P.; do Nascimento Vieira, F. Increasing stocking

densities affect hemato-immunological parameters of Nile tilapia reared in an integrated system with Pacific white shrimp using

biofloc technology. Aquaculture 2021, 536, 736497. [

CrossRef

]

91.

Poli, M.A.; Legarda, E.C.; de Lorenzo, M.A.; Martins, M.A.; Vieira, F.D.N. Pacific white shrimp and Nile tilapia integrated in a

biofloc system under different fish-stocking densities. Aquaculture 2019, 498, 83–89. [

CrossRef

]

92.

Pinheiro, I.; Arantes, R.; do Espírito Santo, C.M.; do Nascimento Vieira, F.; Lapa, K.R.; Gonzaga, L.V.; Fett, R.; Barcelos-Oliveira,

J.L.; Seiffert, W.Q. Production of the halophyte Sarcocornia ambigua and Pacific white shrimp in an aquaponic system with biofloc

technology. Ecol. Eng. 2017, 100, 261–267. [

CrossRef

]

93.

Poli, M.A.; Legarda, E.C.; de Lorenzo, M.A.; Pinheiro, I.; Martins, M.A.; Seiffert, W.Q.; do Nascimento Vieira, F. Integrated

multitrophic aquaculture applied to shrimp rearing in a biofloc system. Aquaculture 2019, 511, 734274. [

CrossRef

]

94.

Holanda, M.; Santana, G.; Furtado, P.; Rodrigues, R.V.; Cerqueira, V.R.; Sampaio, L.A.; Wasielesky, W., Jr.; Poersch, L.H. Evidence

of total suspended solids control by Mugil liza reared in an integrated system with Pacific white shrimp Litopenaeus vannamei

using biofloc technology. Aquac. Rep. 2020, 18, 100479. [

CrossRef

]

95.

Hoang, M.N.; Nguyen, P.N.; Bossier, P. Water quality, animal performance, nutrient budgets and microbial community in the

biofloc-based polyculture system of white shrimp, Litopenaeus vannamei and gray mullet, Mugil cephalus. Aquaculture 2020, 515,

734610. [

CrossRef

]

96.

Legarda, E.C.; da Silva, D.; Miranda, C.S.; Pereira, P.K.M.; Martins, M.A.; Machado, C.; de Lorenzo, M.A.; Hayashi, L.; do

Nascimento Vieira, F. Sea lettuce integrated with Pacific white shrimp and mullet cultivation in biofloc impact system performance

and the sea lettuce nutritional composition. Aquaculture 2021, 534, 736265. [

CrossRef

]

97.

Pinheiro, I.; Carneiro, R.F.S.; do Nascimento Vieira, F.; Gonzaga, L.V.; Fett, R.; de Oliveira Costa, A.C.; Magallon-Barajas, F.J.;

Seiffert, W.Q. Aquaponic production of Sarcocornia ambigua and Pacific white shrimp in biofloc system at different salinities.

Aquaculture 2020, 519, 734918. [

CrossRef

]

98.

Khanjani, M.H.; Sharifinia, M. Biofloc technology as a promising tool to improve aquaculture production. Rev. Aquac. 2020, 12,

1836–1850. [

CrossRef

]

99.

Browdy, C.L.; Bratvold, D.; Stokes, A.D.; McIntosh, R. Perspectives on the application of closed shrimp culture systems. In The

New Wave, Proceedings of the Special Session on Sustainable Shrimp Culture, Aquaculture 2001; Browdy, C.L., Jory, D.E., Eds.; World

Aquaculture Society: Baton Rouge, LA, USA, 2001; pp. 20–34.

100. Megahed, M.E. The Effect of Microbial Biofloc on Water Quality, Survival and Growth of the Green Tiger Shrimp (Penaeus

Semisulcatus) Fed with Different crude Protein Levels. I: Sustainable Solution to the Dependency on Fish Oil, Fishmeal and

Environmental Problems. J. Arab. Aquac. Soc. 2010, 5, 119–142.

101. De Schryver, P.; Verstraete, W. Nitrogen removal from aquaculture pond water by heterotrophic nitrogen assimilation in lab-scale

sequencing batch reactors. Bioresour. Technol. 2009, 100, 1162–1167. [

CrossRef

]

102. Luo, G.; Chen, X.; Tan, J.; Abakari, G.; Tan, H. Effects of carbohydrate addition strategy and biofloc levels on the establishment of

nitrification in biofloc technology aquaculture systems. Aquaculture 2020, 514, 734441. [

CrossRef

]

103. Paula, A.; de Morais, M.; Cesar, P.; Wasielesky, W. Effect of aeration intensity on the biofilm nitrification process during the

production of the white shrimp Litopenaeus vannamei (Boone, 1931) in Biofloc and clear water systems. Aquaculture 2020, 514,

734516. [

CrossRef

]

104. Jiménez-Ordaz, F.J.; Cadena-Roa, M.A.; Pacheco-Vega, J.M.; Rojas-Contreras, M.; Tovar-Ramírez, D.; Arce-Amezquita, M.

Microalgae and probiotic bacteria as biofloc inducers in a hyper-intensive Pacific white shrimp (Penaeus vannamei) culture. Lat.

Am. J. Aquat. Res. 2021, 49, 155–168. [

CrossRef

]

105. Schrader, K.K.; Green, B.W.; Perschbacher, W. Development of phytoplankton communities and common off-flavors in a biofloc

technology system used for the culture of channel catfish (Ictalurus punctatus). Aquac. Eng. 2011, 45, 118–126. [

CrossRef

]

106. Lauderdale, C.V.; Aldrich, H.C.; Lindner, A.S. Isolation and characterization of a bacterium capable of removing taste- and

odor-causing 2-methylisoborneol from water. Water Res. 2004, 38, 4135–4142. [

CrossRef

] [

PubMed

]

107. Guttman, L.; van Rijn, J. Isolation of bacteria capable of growth with 2-methylisoborneol and geosmin as the sole carbon and

energy sources. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 363–370. [

CrossRef

] [

PubMed

]

View publication stats

View publication stats